tema jurnal : manipulasi inang
judul : The evolution of host plant manipulation by insects: molecular and ecological evidence from gall-forming aphids on Pistacia
alamat web : http://research.haifa.ac.il/~biology/inbar/mpe.pdf
terjemahan :

TERJEMAHAN

Abstrak

Salah satu karakteristik paling mencolok dari pembentukan empedu serangga adalah variabilitas  dalam posisi empedu, morfologi, dan kompleksitas. Pengetahuan kita tentang kekuatan dibelakang divergensi evolusi empedu jenis terbatas. Musuh alami, persaingan, dan kendala perilaku mungkin terlibat. Kami menyajikan cladogram, berdasarkan urutan dari COI dan COII (1952 bp), dari mito -chondrial DNA untuk evolusi dari 14 spesies kutu daun membentuk empedu (Fordinae). Serangga ini enyebabkan lima jenis empedu dengan ulang variasi morfologis markable Pistacia spp. host. Cladogram yang kekikiran Fordinae membagi menjadi tiga garis keturunan, Fordini dan Baizongiini, dan yang ketiga (baru) kelompok lain termasuk anggota Fordini sebelumnya, Smynthurodes betae Barat). Kami kemudian menggunakan data ekologi untuk menelusuri dan menjelaskan evolusi morfologi empedu. Para kutu daun tampaknya telah berevolusi secara bertahap menuju kemampuan yang lebih baik untuk memanipulasi tanaman tuan rumah mereka, mendorong lebih uat sinks, dan mendapatkan keberhasilan reproduksi yang lebih tinggi. Kami menyarankan bahwaan empedu cestral tipe yang sederhana, terbuka,''berukuran pea'' empedu terletak di selebaran midvein. Beberapa Fordini dan S. betae berevolusi dua kehidupan empedu siklus, merangsang empedu baru type di selebaran margin. The Baizongiini meningkatkan manipulasi tuan rumah mereka dengan mendorong lebih besar  galls dekat midvein, dengan kuat mendukung tenggelam ribuan kutu daun. Empedu mirip tipe diinduksi pada situs serupa pada berbagai  Host Pistacia menyarankan mengendalikan kutu daun pada morfologi empedu dan sering host pergeseran.  emikian, bahkan ekstrim spesialisasi  (spesifik empedu dan host) adalah fleksibel.

1. Pendahuluan

Hubungan intim yang menarik antara empedu -membentuk serangga dan tanaman tuan rumah mereka menarik atten -tion dari ahli ekologi dan evolusi biologi. Salah satu karakteristik  aling mencolok dalam banyak kelompok empedu pembentukan serangga adalah variabilitas dalam posisi empedu, mor - phology, dan kompleksitas struktural. Galls dapat ditemukan pada banyak tanaman inang organ, dan organ tanaman tertentu dapat beruang berbagai jenis empedu (Shorthouse dan Rohfritsch, 1992). Daun galls misalnya, dapat mengembangkan di mar -
gin, pisau, vena, atau tangkai daun.

Kebiasaan yang menyakitkan mungkin berevolusi dari terkait bebas makan serangga. Dalam thrips (Crespi dan Worobey, 1998) dan willow sawflies (Price, 1992; Harga dan Roininen,
1993), menyakitkan hati mungkin didahului oleh daun lipat. Di psyllids, galls sejati yang mungkin dikembangkan dari yang sederhana pseudogalls (Yang andMitter, 1994). Dalam ek galls (Stone dan Cook, 1998, tetapi melihat Ronquist dan Liljeblad, 2001) dan cerataphidine kutu daun (Fukatsu et al., 1994), ances - tral galls diasumsikan memiliki satu ruang atau rongga, dan spesies yang lebih baru multi-bilik disebabkan galls.

Mekanisme pembentukan empedu oleh serangga tetap diketahui. Namun, tampaknya untuk mengendalikan serangga empedu pembentukan, yang tunduk pada kesesuaian dan reaktivitas dari
jaringan tanaman (Abrahamson dan Weis, 1997; Weis, et al., 1988). Filogenetik penelitian menunjukkan link-ketat usia antara serangga keterkaitan dan morfologi empedu, yaitu terkait erat serangga pada tanaman inang yang berbeda biasanya bentuk mirip galls (Crespi dan Worobey, 1998; Nyman et al., 2000; Stern, 1995; Stone dan Cook, 1998). GallsOleh karena itu digambarkan sebagai fenotipe diperpanjang dari serangga (Dawkins, 1982). Jenis empedu yang sama tampaknya
berevolusi convergently beberapa kali, menunjukkan bahwa morfologi empedu mungkin memiliki nilai adaptif (Crespi dan Worobey, 1998; Stone dan Cook, 1998).

                Ada kemungkinan bahwa divergensi evolusi empedu jenis didorong oleh seleksi (Crespi dan Worobey, 1998). Hipotesis yang paling sering dikutip adalah bahwa tekanan dipaksakan oleh parasitoid dan predator mungkin telah menjadi penggerak (Cornell, 1983), karena ukuran empedu,  ketebalan, ketangguhan, ruang udara kosong, warna, dan permukaan berduri mungkin penurunan predasi dan parasitisme (Abrahamson dan Weis, 1997; Stone et al., 2002). Mekanisme lainnya yang
mungkin telah menyebabkan diferensiasi ciri empedu adalah kompetisi - tion. Gall pembentuk dapat bersaing untuk situs menyakitkan dan untuk membatasi nutrisi dalam host yang sama tanaman (Inbar et al., 1995; Whitham, 1979), karena kemampuan untuk lebih con -  Pendapatan = Hibah menggambar atau nutrisi mencegat mungkin situs-tergantung. Bahkan perbedaan kecil dalam posisi empedu dapat bersikap kritis(Whitham, 1979). Galls berkaitan dengan evolusi
perilaku sosial dan munculnya tentara kutu daun dan bentuk thrips.Gall bisa mempengaruhi evolusi
sosialitas (Crespi dan Worobey, 1998; Stern, 1995). Akhirnya, sebuah skenario alternatif  engusulkan bahwa empedu mor - phologies memancarkan tanpa nilai adaptif bagi serangga.

                Tujuan dari studi ini adalah untuk menggabungkan eko - logis dan informasi filogenetik dalam rangka un - evolusi derstand host berserikat dan manipulasi dalam membentuk empedu kutu daun (Homoptera: Fordinae) pada Pistacia (Anacardiaceae). Kutu daun ini mendorong galls sangat berbeda; beberapa bahkan mendorong dua galls berbeda pada host yang sama. Kami menggunakan
metode molekular untuk menyimpulkan mungkin filogenetik relativitas - tionships di antara spesies.  Kemudian kita menerapkan kami pengetahuan tentang ekologi dan biologi spesies untuk
menunjukkan jalur evolusi empedu sifat dan mantan adaptif dataran makna dan kekuatan penggerak belakang keragaman dalam jenis empedu.

2. Bahan dan metode

2.1. Empedu-pembentuk dan tanaman inang

Sekitar 16 empedu membentuk kutu daun (Fordinae) adalah ditemukan di Israel. Beberapa dari mereka yang dikenal dalam Mediter -tipe ranean habitat di Eropa, Asia Tengah, dan Utara
Afrika (Bodenheimer dan Swirski, 1957). Spesies ini dibagi menjadi dua suku, Fordini dan Baizongiini,
setiap spesies membuat empedu di salah satu karakteristik Pistacia tanaman inang. Semua tetapi spesies langka Rectinasus buxtoni Theobald dan spesies undescribed milik
genus Baizongiini, termasuk dalam studi ini.

(Tabel 1; foto dalam Koach dan Wol, 1977). Kehidupan  Fordinae siklus seksual dan aseksual termasuk kembali  produksi dan Pergantian antara host utama  (Pistacia) dan akar sekunder tidak spesifik host  (Wol, 1984). Galls hanya terbentuk pada primer  tuan rumah. Tiga spesies Pistacia host untuk Fordinae di  Israel: P. palaestina, P. Atlantica, dan P. lentiscus. Mereka
terjadi di hutan Mediterania dan distribusi - tions jauh tumpang tindih. Galls yang diinduksikan pada
semi oleh peri instar pertama (fundatrices) menetas  dari overwintering telur. Dalam setiap empedu, 2-3 genera -  tions parthenogenetically diproduksi. Pada musim gugur,
winged kutu daun menyebar dari galls dan keturunan mereka  mengembangkan pada akar sekunder host. Dalam berikutnya  musim semi, bersayap lain morph (sexuparae) bermigrasi
kembali ke host utama dan melahirkan laki-laki dan  betina. Setelah kawin, telur yang dibuahi tetap di  tuan rumah, dan fundatrices menetas dari mereka satu tahun kemudian
(dua-tahun siklus hidup). Empat spesies mendorong dua jenis  galls dalam siklus hidup mereka. Fundatrix menginduksi yang kecil, kacang -  berbentuk (? sementara?) galls pada selebaran midvein  sedangkan membujuk anaknya yang berbeda (? terakhir?) empedu di selebaran
margin (Tabel 1; Wol dan Burstein, 1991b). Satu spe -  ibukota, Slavum wertheimae, adalah P. monoecious di Atlantica,  dan menyelesaikan siklus hidupnya pada host utama dalam satu
tahun.

2.2. Empedu sejarah kehidupan karakteristik dan ciri-ciri Wertheim (1954) menggambarkan sebagai Fordinae galls ei - sana terbuka, selebaran-margin galls (saku galls) atau ditutup
(tas) galls. Di sini kita mengenali empedu lima jenis yang berbeda (Tabel 1). (1) Pea galls, kecil (? 5mm panjang) miju - berbentuk, membukanya galls terletak di selebaran midvein. (2)
Margin galls, membukanya, memanjangkan galls (? 20-mm lama) terletak di selebaran margin. (3) Tas galls, membukanya galls terletak di bagian atas (adaxial) selebaran permukaan, dan
menempati sebagian besar permukaan selebaran. Empedu bukaan dekat selebaran midvein. (4) Bola galls, benar-benar disegel bulat galls (volume? 4cm3
) Yang terletak di lebih rendah (abaxial) sisi selebaran midvein. (5) Bud galls,
terbesar, benar-benar tertutup yang dibentuk oleh galls  Fordinae. Meskipun mereka sangat berbeda dalam bentuk (galls berbentuk pisang dari Baizongia pistaciae dan cauli -
bunga galls S. wertheimae), mereka sama-sama disebabkan di vena utama selebaran muda, dan akhirnya mengambil atas seluruh bud (Wertheim, 1954; Wertheim dan
Linder, 1961).

Adalah para kutu daun Floem pengumpan dan mengalihkan tanaman sebagai -  similates ke galls. Sebagai ukuran dari kutu? S kemampuan  memanipulasi tanaman inang fisiologi, kita peringkat wastafel  galls kekuatan yang berbeda untuk asimilasi, pada 5-titik  skala sesuai dengan kemampuan empedu untuk impor sebagai -  similates dari sumber jauh daun (Burstein et al.,  1994). (1) Sumber-asimilasi hanya bagian dari  galled selebaran. (2) Seluruh galled brosur. (3) Seluruh galled daun (Pistacia daun menyirip). (4) Tetangga  dedaunan di tembak yang sama. (5) Daun dari seluruh menembak,  dan bahkan daun tunas tetangga.

2.3. Filogeni molekular: Isolasi DNA, PCR, dan Sekuensing

Para kutu daun dikumpulkan di wilayah Galilea, Israel Utara (Tabel 1). Meskipun kutu daun itu  dikumpulkan hanya di Israel, mereka mewakili semua jenis dan empedu
sifat penting sejarah kehidupan yang ditemukan di Fordinae  (Wol, 1984). Kutu kapas Aphis gossypii Glover  yang dimiliki berbeda menyakitkan non-kelompok, APH -  idinae (Bodenheimer dan Swirski,  957; Swirski dan  Amitai, 1999), menjabat sebagai outgroup. Total DNA adalah mantan
Tracted 20-50 kutu daun, diawetkan dalam 80% etanol.  Jaringan homogenates yang diinkubasi pada 37? C dalam lisis  penyangga (10mm Tris [pH 7,5], 25mm EDTA, 75mm  NaCl, dan 1% SDS) termasuk 1mg of proteinase K  (Merck, Darmstadt) selama 48 jam, diikuti oleh standar
fenol / kloroform ekstraksi protein. DNA pra -  cipitated dari supernatant dengan dingin jilid 0,8 iso -
propanol, sentrifugal, dicuci, dikeringkan dan resuspended di  TE buffer.

Sitokrom oksidase mitokondria gen, COI, dan COII itu diperkuat dengan PCR menggunakan berikut primer: TV-J-1460: TCG TAC TTA AAT CCT AAA CTT CAG CC; C1-J-1718: GGA GGA TTT GGA TTA TGA AAT GTT CC; C1-J-2183: CAA CAT TTA TTT TTT TTT TGA GG; bla1: GCH aay PTC TCW
ATT GAY ATTA; 2993 - Stern: CAT TCA TCA TAT GAA TTA CC; A3772-Normark: GAG ACC ATT
ACT TGC TCT TTT TCA CAG; L2-N-3014: TCC CTA ATC GCA AAT TGC CAT ATT A; C1-N-2191:
ATT GGT AAA CCC AAA ATA TAA ACT TC.

Reaksi PCR dilakukan dalam volume 50ll berisi 0.8U dari Amershamâ € "Pharmacia Biotech Taq DNA polimerase, 50mm KCl, 1.5mm MgCl2, dan 10mm Trisâ € "HCl (pH 9). Setelah langkah awal denaturing untuk 4min di 94 C, 46 siklus dilakukan dengan - nealing selama 60 s di 45 C, primer perpanjangan selama 90 s pada 72 C, dan denaturing selama 60 s di 94 C.

Produk PCR diendapkan dalam amonium 4M asetat dan 99% etanol dan kemudian siklus sequencing dalam 10 ll reaksi. Urutan reaksi terdiri dari 2 II reac - tion BigDye bergaul dengan terminator (menurut Terminator BigDye Protokol; ABI Terapan Biosystems), 10 pmol primer (maju baik primer 1, 2, 3, 4, atau 5; reverse primer 7) dan air untuk memperoleh volume total
10 ll.

Siklus sequencing dilakukan di 25 siklus di  96? C selama 10 detik, 52? C selama 5 detik dan 60? C untuk 4min. Se -  produk quencing dimurnikan dengan presipitasi dalam 1 vol  reaksi campuran, 1 / 10 3M NaAcetate (pH 4.6), 2,5 vol  etanol. Setelah sentrifugasi selama 15min di 13.000 rpm, pended dalam 20 ll formamide. Produk yang disucikan  1:5 dilarutkan dalam air dan diterapkan ke kolom 16 auto -  kapiler matic sequencer (ABI 3100) menggunakan 50-cm topi -   illaries dan POP6 polimer atau 80 cm kapiler dengan  POP4 polimer. Urutan COI (1279 nt) dan COII
(673 nt) yang dikumpulkan ke dalam sebuah datafile terdiri tahun 1952  nt. Kami tidak menemukan bukti untuk situs polimorfik pada kami  sequencing, walaupun menggunakan beberapa individu untuk  Isolasi DNA protokol. Urutan telah disetor  dalam GenBank (Tabel 1) di bawah Nos Aksesi AY227075 untuk AY227091 untuk COI dan AY227092 untuk AY227106 untuk
COII.

2.4. Filogenetik dan analisis statistik

Data dianalisis dengan menggunakan kekikiran dengan PAUP * 4.0.10 (kemudian berhasil diambil, 2001). Sama tertimbang par - simoni analisis yang dilakukan menggunakan pohon''- Pembagian atas dua bagian - dan-rekoneksi''(TBR) cabang swapping dan pilihan pencarian heuristik (1106 penyusunan ulang). 1952 total karakter 1285 karakter konstan, 211 variabel - karakter dapat kekikiran-tidak informatif, dan 456 adalah kekikiran-informatif. Untuk bootstrap perhitungan, 10.000 bereplikasi dilakukan dengan menggunakan pencarian heuristik TBR cabang dengan swapping dan satu acak addi - tion mereplikasi per bootstrap replikasi. Cabang Panjang (yaitu, jumlah nukleotida substasiun) dihitung dengan metode yang dijelaskan oleh Fitch (1971).

3. Hasil

3.1. Molekuler filogeni dari fordinae

Analisis yang kekikiran menghasilkan satu terpendek cladogram dari 1652 langkah (CI ¼ 0:530; RI ¼ 0:448; RC ¼ 0:238) yang ditemukan di bawah acak NN addi - tion bereplikasi. Pohon ini (Gambar 1) menunjukkan bahwa mo - lecular filogeni di sini disajikan secara umum kesepakatan dengan dikotomi taksonomi Fordinae menjadi dua suku, Fordini dan Baizongiini (misalnya, Swirski dan Amitai, 1999, Tabel 1). Namun, tidak seperti arus taksonomi, analisis molekuler ditempatkan S. be - mungkin tae dalam kelompok adik baru, kemungkinan besar dalam leluhur posisi sebelum spesiasi menjadi dua suku. Dua clades diakui, yang monophyletic Fordini (tidak termasuk Smynthurodes betae), dengan 99% bootstrap dukungan, termasuk tiga spesies Forda, Paracletus ci - undescribed miciformis dan dua spesies (Fordini sp. A dan Fordini sp. B). Kedua terakhir taksa spesies yang lain. Sini lebih jauh kita akan mengacu ke Fordini sebagai kelompok yang tidak termasuk Smynthurodes. Karena bersama empedu jenis (kacang dan margin, lihat di bawah), S. betae adalah mungkin lebih erat hubungannya dengan Fordini ketimbang yang Baizongiini. The Baizongiini cluster (85% bootstrap dukungan) terdiri dari dua subkelompok, yang Geoica danyang Slavum-Baizongia clades. Posisi  ploneura dan Asiphonella dalam Baizongiini tradisional masih dipertanyakan (rendah dukungan bootstrap). Namun, mor - analisis phological (Manheim, 1996) dan empedu ciri (bawah) menyatakan bahwa A. dactylonii memang dekat dengan Baizongiini. Dalam Fordini cluster, kekikiran P. cimiciformis ditempatkan sebagai spesies lain F. formicaria. Meskipun analisis kami tidak bisa menyelesaikan ambiguitas      pada posisi P. cimiciformis, Aploneura dan Filogeni molekuler Asiphonella berfungsi sebagai berguna kerangka kerja untuk membahas evolusi empedu jenis dan
pemanfaatan tanaman inang.

3.2. Asosiasi tanaman Inang

Para kelompok dalam cladogram dari kutu daun tidak sesuai dengan spesialisasi tanaman inang (Gambar 1). Para Baizongiini membuat galls pada ketiga Pistacia host. Beberapa Fordini  endorong galls di P. palaestina dan beberapa di P. Atlantica. The galls pada dua host serupa dalam bentuk dan menduduki situs menyakitkan serupa. Kami menyarankan bahwa beberapa perubahan tuan rumah terjadi antara Pis - tacia spesies selama evolusi Fordinae (Gambar 2). Pergeseran antara Atlantica P. dan P. Palaestina terjadi dua kali dalam Forda-Paracletus clade, setidaknya

Gambar. 1. Pohon yang paling pelit dari Fordinae dengan Aphis gossypii (Homoptera: Aphididae) sebagai outgroup. Nilai bootstrap (> 55) akan ditampilkan di sebelah cabang. Kedua Geoica spp. Dikumpulkan dari sedikit berbeda di P. galls Atlantica. Melesat garis horizontal membagi cladogram untuk Baizongiini (atas setengah) dan Fordini ac - cording ke klasifikasi morfologis. Perhatikan bahwa S. betae adalah ditempatkan pada posisi yang berakar dan karena itu mungkin dianggap sebagai baru kelompok lain. Asosiasi tanaman host terdaftar di kanan. Catatan yang sering
perubahan di antara P. dan P. Atlantica palaestina dan satu bergeser ke P. lentiscus host yang berbeda.

Gambar. 2. Gall karakteristik dipetakan pada phylogram kekikiran. Itu galls dari bola-tunas clade di Baizongiini juga sepenuhnya disegel. Para posisi filogenetik spesies dengan tas rendah galls
bootstrap dukungan (dibahas dalam teks).

sekali di Geoica clade, dan sekali di Baizongia - Slavum clade (Gambar 2). Hanya satu spesies (A. lentisci) colonizes P. lentiscus. Acara ini tampaknya telah terjadi awal spesiasi dari Fordinae.

3.3. Filogenetik pola-pola dalam jenis empedu

Berbeda dengan tanaman inang asosiasi, yang clado - gram mengungkapkan hubungan dekat dengan jenis empedu dalam filogeni dari kutu daun. Kutu  daun terkait erat dengan mendorong galls serupa pada host yang berbeda, yang menunjukkan bahwa serangga empedu terutama bentuk kontrol (Gambar 1, 2). Dalam Bai - zongiini kita menemukan tas galls (A. dactylonii dan A. lentisci) dengan dukungan statistik rendah, bola galls (Geoica spp.), kuncup besar galls S. wertheimae dan B. Pistaciae (Gambar 2). Tertutup-sifat empedu berevolusi kali dalam Baizongiini di root kuncup dan cabang bola.

Kemungkinan besar bahwa leluhur spesies dari Fordi - induced nae satu empedu, seperti halnya di Pemphi - ginae. Jika kita menerima rekonstruksi kekikiran menempatkan S. betae dalam posisi basal, dan fakta bahwa satu empedu adalah ciri leluhur (lihat Bagian 4), daripada primitif
jenis empedu adalah jenis kacang sederhana yang terletak di selebaran midvein. Dua siklus-hidup empedu muncul di awal evolusi dari Fordinae dengan pembentukan sebuah kedua, margin empedu di Smynthurodes dan Forda. Jika ini yang terjadi, maka dua sifat empedu hilang dua kali di
Paracletus dan Fordini spp. A dan B, di mana

Gambar. 3. Empedu wastafel kekuatan dan keberhasilan reproduksi kutu s (rata-rata kutu daun / empedu), di ¬ ï ve jenis Fordinae empedu. Wastafel kekuatan kantong galls tidak diukur. Diasumsikan bahwa kekuatan wastafel empedu ini jenis harus digolongkan tiga atau empat. Lihat teks untuk menenggelamkan peringkat dei ¬ nition. margin fundatrix menginduksi empedu. Alternatif, tetapi kurang Kemungkinan besar, empedu dua siklus hidup seperti dalam S. betae adalah
sifat leluhur tetapi kemudian hilang sekali dan kembali berkembang di Forda tetapi kalah lagi dalam Paracletus.

3.4. Empedu jenis, host manipulasi, dan sejarah hidup ciri-ciri

Ada hubungan yang jelas antara jenis empedu, tenggelam kekuatan dan keberhasilan reproduksi kutu (Gambar 3, Tabel 1). Sederhana, primitif pea galls menginduksikan lokal, lemah tenggelam (Inbar unpublished) yang dapat mendukung ca 20 kutu daun. Kutu daun yang mendorong galls kuncup Namun, dapat memanipulasi seluruh host menembak dan menghasilkan ribuan oi € ¬ dari musim semi. Empedu wastafel kekuatan dan kutu reproduksi keberhasilan kedua peningkatan  dalam urutan: kacang 6 sferis
menyarankan dua baris pembangunan. Dalam Smynthurodes dan Fordini baris, keberhasilan reproduksi tinggi adalah fa -  ilitated dengan kemampuan oi fundatrix s € ¬ musim semi untuk
muncul dari kacang natal enoughâ awal galls € "ketika menembak masih memproduksi leavesâ baru € "dan mendorong mereka margin sendiri dengan sedikit kuat galls tenggelam. Bai - zongiini menemukan cara untuk berkembang jauh lebih kuat tenggelam dan jauh lebih tinggi kemampuan reproduksi dengan memanipulasi  midvein dan akhirnya seluruh menembak seperti dalam kuncup  galls (Gambar 4, lihat Bab 4). Kita tidak dapat secara akurat menempatkan
tas galls dalam evolusi jenis empedu.     

4. Diskusi

Secara umum kami mendukung analisis filogenetik Pembagian taksonomi Fordinae menjadi dua suku. Kami menunjukkan bahwa dua suku mengikuti biologis yang berbeda
jalur jenis dan menyakitkan empedu situs. Berdasarkan filogeni molekuler kami menyarankan bahwa S. betae, yang sebelumnya termasuk dalam Fordini (Bodenheimer dan Swirski, 1957), dapat adik baru kelompok yang paling

Gambar. 4. llustrated skenario evolusi Fordinae jenis empedu. Scaling mutlak tidak dipertahankan. Kacang polong, margin, tas, dan bola galls melekat pada satu leaï ¬, et sementara kuncup besar galls dapat mencapai ukuran pisang. Walaupun tidak digambarkan ada kemungkinan
bahwa dalam Baizongiini, kantong empedu berdiri di antara posisi antara kacang dan bola galls. Menggambar oleh Adi Ne eman. mungkin dalam posisi leluhur, tetapi ini perlu diuji
melalui kesesuaian dengan sumber bukti. Itu filogeni molekuler juga menunjukkan bahwa Geoica adalah monophyletic dan bersarang di dalam Baizongiini, dan tidak kelompok perantara antara dua suku (Davatchi, 1958, dikutip dalam Manheim, 1996). Berdasarkan jenis dan empedu kekikiran topologi, posisi dan Asiphonella Aploneura (tas galls) sebagai anggota Baizongiini
tampaknya masuk akal tapi tetap tidak menentu (Gambar 1).

4.1. Asosiasi dengan tanaman inang Pistacia

The cladogram dari Fordinae tidak setuju dengan mereka host spesialisasi pada Pistacia (Gambar 2). Parallel serangga cladogenesis adalah coevolutionary tanaman langka (misalnya, Ronquist dan Liljeblad, 2001). Demikian pula, sawi ¬, ies berulang-ulang dan pohon willow  opportunistically terjajah dan tidak host s melacak peristiwa spesiasi (Nyman et al., 1998,
2000). Inbar dan Wol (1995) menekankan pernyataan - mampu menyakitkan kemiripan dalam situs antara Fordinae pada P. Atlantica dan P. palaestina. Setiap host setidaknya beruang satu bola empedu, satu tunas empedu, dua kacang galls dan di sedikitnya tiga margin galls (Gambar 2). Kesamaan dapat dijelaskan oleh tuan rumah ulang perubahan di antara dua host
setidaknya sekali dalam setiap clade (lihat juga Nyman et al., 2000).

Setiap bentuk empedu clade jenis yang tetap dipertahankan selama host bergeser. Hasil kami sesuai dengan phyloge netic analisis sistem lain, semua serangga mengklaim con - Pendapatan = Hibah morfologi empedu (Crespi dan Worobey, 1998; Nyman et al., 1998; Stern, 1995; Stone dan Cook, 1998). Kebanyakan host pergeseran membentuk empedu (Ronquist dan Lilje - blad, 2001; Stern, 1995) dan bebas-makan serangga (futu - yma dan McCaï € ¬ erty, 1990) terjadi antara erat terkait dan tanaman kimiawi serupa (Becerra, 1997). Memang, P. Palaestina, sebuah varian dari Eropa P. terebinthus, spesies yang serupa Fordinae (Bodenheimer dan Swirski, 1957). Hanya A. lentisci col - onized P. lentiscus yang dimiliki bagian berbeda, Eu lentiscus Zoh. (Zohary, 1952).

4.2. Mekanisme horisontal menyebar dan spesiasi

Spesiasi horizontal dari Fordinae mungkin telah melibatkan dua langkah: (1) mendarat di host yang salah dan (2)  keberhasilan dalam mendorong sebuah empedu di atasnya. Langkah  pertama adalah sebenarnya  diamati. Meskipun tidak sexuparae mendarat di non -  Pistacia tanaman, mereka sering mendarat dan melahirkan di  Pistacia salah spesies (Wol et al., 1997). Pernah -  theless, diskriminatif kemampuan perempuan untuk host yang cocok  tanaman mungkin hanya memiliki sedikit keuntungan bagi serangga dengan singkat  hidup, penyebaran rendah kemampuan dan intim relativitas -  tionship dengan tanaman. Salah pendaratan umum  dalam pembentukan empedu cecidomyiids dan mungkin satu langkah ke arah host pergeseran (Larsson dan Ekbom, 1995). Kedua  mengadopsi langkah host baru tampaknya dicapai. Dalam  mentransfer percobaan, Burstein dan Wol (1993) ditempatkan  peri S. betae di salah host-P. palaestina.  Kecil spindled-bentuk khas galls mulai berkembang di  margin selebaran non-host (tapi akhirnya  dibatalkan dan mati kutu daun).

Walaupun distribusi P. Atlantica dan P. pal - aestina jauh tumpang tindih, masih ada daerah besar di Timur Tengah di mana mereka dipisahkan (Zohary, 1952), yang memungkinkan allopatric spesiasi. Hibrida antara Pistacia spesies dapat berfungsi sebagai jembatan antara host. Aphid spesies khas untuk P. Atlantica dan P. serikat palaestina host dapat ditemukan bersama-sama pada hibrida pohon (Koach dan Wol, 1977).

4.3. Evolusi jenis empedu  The fundatrix adalah generasi yang paling konservatif di  kutu daun (Moran, 1992). Pada sebagian besar empedu  hanya kutu daun membentuk fundatrix menginduksi galls. Hanya  Fordinae beberapa spesies fundatrix? keturunan dapat juga  mendorong galls (Tabel 1). Karena seluruh siklus hidup dapat  selesai dalam? sementara? pea galls (seperti dalam S. betae,  Wol dan Burstein, 1991b), kemungkinan bahwa leluhur  Fordinae kutu daun memiliki satu empedu mirip dengan midvein         kacang galls. Menariknya, galls dari kutu terkait  subfamili, Pemphiginae, secara morfologis mirip dengan  galls kacang dan sering terbentuk pada pertengahan petioles atau  vena.

Morfologi empedu berevolusi menuju kompleksitas yang lebih besar  (Crespi dan Worobey, 1998; Fukatsu et al., 1994; Ny -  pria et al., 1998; Stone dan Cook, 1998; Yang dan  Mitter, 1994). Sebagai contoh, dalam willow menyakitkan sawflies  yang galls telah berevolusi dari lipatan daun marjinal melalui  margin daun, tangkai daun daun bertunas galls (Nyman et al., 1998; Price, 1992, lihat juga Crespi dan  orobey, 1998). Kami  menyarankan skenario evolusi berikut untuk Fordinae  morfologi empedu (Gambar 4). Fordinae leluhur memiliki  tunggal, empedu terbuka sederhana yang terletak di selebaran midvein.  Dari tahap ini berevolusi Fordinae dalam dua cara. Itu  Baizongiini telah mendapatkan kemampuan untuk mendorong lebih besar galls  di midvein, seperti tas terbuka galls (Aploneura,  Asiphonella). Selanjutnya, yang benar-benar tertutup bola empedu  (Geoica) dan kuncup galls (Slavum, Baizongia) berevolusi  dan memancarkan secara paralel. Urutan kejadian ini illus -  trates meningkatkan kemampuan untuk memanipulasi tanaman inang di  di sekitar midvein, mengakibatkan peningkatan wastafel  kekuatan dan tingkat reproduksi (Gambar 3). The Fordini dan  Smynthurodes mengadopsi garis yang berbeda-differenti empedu  mbahan. Keturunan muncul dari kacang fundatrix    empedu disebabkan galls mereka sendiri dalam selebaran margin  (Smynthurodes, Forda). Dengan cara ini, satu fundatrix  berpotensi melanjutkan reproduksi melalui  keturunan pada 10-20 margin galls (beberapa ratus keturunan  sama sekali) kompensasi bagi reproduksi rendah out -  meletakkan di setiap empedu. Strategi ini juga menyebar risiko  empedu kehancuran (Wol dan Burstein, 1991b). Dalam beberapa  Fordini spesies (Paracletus, Fordini spp.), Hanya satu  empedu diinduksi (oleh fundatrix) yang pindah ke  selebaran margin. Posisi kantong empedu dalam Sce -  Nario tidak jelas.

4.4. Apa yang mendorong evolusi morfologi empedu
perbedaan?
Meskipun banyak serangan parasitoid hymenopteran  kutu daun, hanya satu, serangan Monoctonia Stary pistaciaecola yang Fordinae. Menyerang lebah ini kutu daun sebelum galls ditutup (Wol dan Burstein, 1991a). Kutu predator (dipteran dan lepidopteran larva) konsumsi kutu daun di semua jenis galls (Wol dan Steinitz, di  ersiapan). Dengan demikian, berbagai bentuk galls tidak berbeda dalam kerentanan mereka terhadap musuh alami.

Perilaku sosial, terutama produksi steril   oldiers dan pembela, telah dicatat dalam bentuk empedu ng thrips dan kutu daun (Crespi dan Worobey, 1998; Foster dan Northcott, 1994). Dalam kutu daun, produksi prajurit tampaknya disukai di kecil galls dengan pintu masuk dan luas permukaan rendah / empedu volume (Stern, 1995, ee juga Crespi dan Worobey, 1998). Meskipun demikian, eu - osociality dan tentara tidak ditemukan di antara Fordinae (Inbar, 1998).

Persaingan ini cukup sering terjadi di antara pembentuk empedu, meskipun peran dalam membentuk struktur masyarakat dipertanyakan (Craig et al., 1990; Inbar dan Wol, 1995; Yang dan Mitter, 1994). Bahkan ketika antarspesies com - permohonan antara kutu daun membentuk empedu sangat ketat, seperti di antara Spesies yang ada di Jepang Eriosoma elm, seleksi untuk pergeseran situs menyakitkan tidak terdeteksi (Akimoto, 1988). Dalam Fordinae ada pemisahan yang cukup ceruk meminimalkan persaingan antarspesies (Inbar dan Wol, 1995). Plant- ediasi''tenggelam''persaingan asimilasi juga dimungkinkan. Berbagi selebaran yang sama dengan G. Wert - heimae sangat mematikan bagi F. formicaria. Namun, hanya sebagian kecil sebagian kecil dari populasi selebaran yang sama (Inbar et al., 1995). Secara keseluruhan, antarspesies persaingan di antara Fordinae lemah dan langka (Burstein dan Wol, 1993; Inbar, 1998; Inbar dan Wol, 1995; Inbar et al., 1995).

Kami menyarankan bahwa pergeseran dalam situs menyakitkan telah berevolusi terhadap kemampuan yang lebih baik kutu daun untuk mendorong lebih kuat cuci tangan, dan lebih tinggi sehingga menghasilkan reproduksi sukses (Gambar 3 dan 4). Empedu pembentuk mengeksploitasi dan memodifikasi pra-proses fisiologis tanaman yang sudah ada (Shorthouse dan Rohfritsch, 1992), dan tidak semua jaringan tanaman sama reaktif (Weis et al., 1988). Baizongiini spesies bahwa empedu yang midvein dan terutama tunas, dapat lebih baik memanipulasi host dari gallers margin. Kuncup galls S. wertheimae dan B. pistaciae mendorong aktif wastafel yang diberi makan oleh dikembangkan dengan baik sistem vaskular (Wol, 1997) dan dapat mencapai ukuran mengesankan dan re - markable keberhasilan reproduksi.

4.5. Extreme spesialisasi: evolusi buntu?

Kebanyakan radiasi dan speciations dari empedu terbentuk di - yang berhubungan dengan host yang terlibat sekte tanaman, dengan jarang bergeser ke non-host terkait (Ronquist dan Liljeblad, 2001; Stern, 1995). Serangga membentuk empedu ekstrem menunjukkan spe - cialization menjadi tuan rumah spesies, organ dan jaringan. Dalam kutu daun yang galls biasanya dibentuk oleh fundatrix, mantan tahap tremely khusus (Moran, 1992). Diusulkan kecenderungan menuju peningkatan spesialisasi herbivora serangga (biasanya di tingkat spesies inang) telah menyebabkan  sedang berlangsung perdebatan apakah spesialisasi tersebut akan memimpin hilangnya variabilitas genetik dan evolusi mati -  akhir (Janz et al., 2001; Thompson, 1994). Ulang  host pergeseran dalam Fordinae, meskipun antara erat  host terkait, menunjukkan bahwa ekologi khusus antar -  tindakan tidak selalu buntu.